Перинатальный инсульт: моделирование и возможности нейровизуализации
https://doi.org/10.46563/1560-9561-2022-25-2-128-138
EDN: zxreyr
Аннотация
Перинатальный инсульт (ПИ), характеризующийся внезапным исчезновением или нарушением мозговых функций, является социально значимой формой патологии, приводящей к смерти и/или инвалидизации детей. В зависимости от объёма поражения мозга тяжесть последствий ПИ варьирует от незначительного отставания в обучении до пожизненной инвалидизации и неспособности самостоятельно обеспечивать естественные потребности. Самыми частыми осложнениями ПИ являются детский церебральный паралич и эпилепсия. Поскольку возможности диагностики и терапии в остром периоде ПИ крайне ограничены, необходимо совершенствование реабилитации таких пациентов.
В обзоре представлены современные методы моделирования ПИ в различных экспериментальных условиях. Моделирование ПИ непрерывно совершенствуется, создаются новые способы формирования ишемических повреждений мозга для разработки научных критериев их ранней диагностики и прогнозирования исходов. Особое место в диагностике ишемических повреждений мозга занимает широкопольная оптическая визуализация, которая позволяет определять формирование нейронных сетей и функциональных карт коры развивающегося мозга, обеспечивает возможность анализировать пространственно-временную активность нейронов на больших участках коры головного мозга и процессы восстановления функций коры в посттравматический период. С появлением генетически кодируемых белков — сенсоров ионов и технологий получения трансгенных линий животных, которые специфично экспрессируют сенсоры непосредственно в нейронах, созданы возможности для оптической регистрации нейронной активности посредством анализа изменений спонтанной активности кальциевых сигналов и других механизмов, что позволяет на новом уровне изучать нейропластичность мозга и создавать новые пути коррекции ишемических повреждений мозга.
Участие авторов:
Сурин А.М., Лизунова Н.В., Кислухина Е.Н. — концепция и дизайн;
Кислухина Е.Н., Лизунова Н.В. — сбор материала, написание текста;
Сурин А.М. — редактирование.
Все соавторы — утверждение окончательного варианта статьи, ответственность за целостность всех частей.
Финансирование. Исследование не имело финансовой поддержки.
Конфликт интересов. Авторы заявляют об отсутствии конфликта интересов.
Поступила 12.04.2022
Принята к печати 26.04.2022
Опубликована 07.05.2022
Об авторах
Наталья Владимировна ЛизуноваРоссия
Мл. науч. сотр. лаб. нейробиологии и основ развития мозга ФГАУ «НМИЦ здоровья детей» Минздрава России; аспирант биологического факультета ФГБОУ ВО «МГУ им. М.В. Ломоносова.
e-mail: natalia.lizunova18@mail.ru
Евгения Николаевна Кислухина
Россия
Лаборант-исследователь лаб. нейробиологии и основ развития мозга ФГАУ «НМИЦ здоровья детей» Минздрава России.
e-mail: evg.volynn@gmail.com
Александр Михайлович Сурин
Россия
Доктор биол. наук, зав. лаб. нейробиологии и основ развития мозга ФГАУ «НМИЦ здоровья детей Минздрава России; науч. сотр. ФГБНУ НИИОПП.
e-mail: surin_am@mail.ru
Список литературы
1. Нароган М.В., Быченко В.Г., Ушакова Л.В., Амирханова Д.Ю., Рюмина И.И., Артамкина Е.И. и др. Перинатальный артериальный ишемический инсульт: частота, диагностика, варианты клинического течения, ранние исходы. Педиатрия. Журнал им. Г.Н. Сперанского. 2019; 98(2): 35-42. https://doi.org/10.24110/0031-403X-2019-98-2-35-42
2. Ferriero D.M., Fullerton H.J., Bernard T.J., Billinghurst L., Daniels S.R., Debaun M.R., et al. Management of stroke in neonates and children: a scientific statement from the American Heart Association/American Stroke Association. Stroke. 2019; 50(3): e51-96. https://doi.org/10.1161/STR.0000000000000183
3. Roach G.D. Perinatal arterial ischemic stroke. Neoreviews. 2020; 21(11): 741-8. https://doi.org/10.1542/neo.21-11-e741
4. Dunbar M., Kirton A. Perinatal stroke. Semin. Pediatr. Neurol. 2019; 32: 100767. https://doi.org/10.1016/J.SPEN.2019.08.003
5. Sorg A.L., Von Kries R., Klemme M., Gerstl L., Felderhoff-Müser U., Dzietko M. Incidence estimates of perinatal arterial ischemic stroke in preterm- and term-born infants: a National Capture-Recapture Calculation Corrected Surveillance Study. Neonatology. 2021; 118(6): 727-33. https://doi.org/10.1159/000514922
6. Li C., Miao J.K., Xu Y., Hua Y.Y., Ma Q., Zhou L.L., et al. Prenatal, perinatal and neonatal risk factors for perinatal arterial ischaemic stroke: a systematic review and meta-analysis. Eur. J. Neurol. 2017; 24(8): 1006-15. https://doi.org/10.1111/ENE.13337
7. Lin B., Zhang Z., Mei Y., Wang C., Xu H., Liu L., et al. Cumulative risk of stroke recurrence over the last 10 years: a systematic review and meta-analysis. Neurol. Sci. 2021; 42(1): 61-71. https://doi.org/10.1007/s10072-020-04797-5/tables/4
8. Roy B., Arbuckle S., Walker K., Morgan C., Galea C., Badawi N., et al. The role of the placenta in perinatal stroke: a systematic review. J. Child Neurol. 2020; 35(11): 773-83. https://doi.org/10.1177/0883073820929214
9. Rattani A., Lim J., Mistry A.M., Prablek M.A., Roth S.G., Jordan L.C., et al. Incidence of epilepsy and associated risk factors in perinatal ischemic stroke survivors. Pediatr. Neurol. 2019; 90: 44-55. https://doi.org/10.1016/j.pediatrneurol.2018.08.025
10. Kirton A., Metzler M.J., Craig B.T., Hilderley A., Dunbar M., Giuffre A., et al. Perinatal stroke: mapping and modulating developmental plasticity. Nat. Rev. Neurol. 2021; 17(7): 415-32. https://doi.org/10.1038/s41582-021-00503-x
11. Baker K., Carlson H.L., Zewdie E., Kirton A. Developmental remodelling of the motor cortex in hemiparetic children with perinatal stroke. Pediatr. Neurol. 2020; 112: 34-43. https://doi.org/10.1016/j.pediatrneurol.2020.08.004
12. Kuczynski A.M., Semrau J.A., Kirton A., Dukelow S.P. Kinesthetic deficits after perinatal stroke: robotic measurement in hemiparetic children. J. Neuroeng. Rehabil. 2017; 14(1): 13. https://doi.org/10.1186/S12984-017-0221-6
13. Koenraads Y., Porro G.L., Braun K.P.J., Groenendaal F., De Vries L.S., Van Der Aa N.E. Prediction of visual field defects in newborn infants with perinatal arterial ischemic stroke using early MRI and DTI-based tractography of the optic radiation. Eur. J. Paediatr. Neurol. 2016; 20(2): 309-18. https://doi.org/10.1016/j.ejpn.2015.11.010
14. Lidzba K., de Haan B., Wilke M., Krägeloh-Mann I., Staudt M. Lesion characteristics driving right-hemispheric language reorganization in congenital left-hemispheric brain damage. Brain Lang. 2017; 173: 1-9. https://doi.org/10.1016/J.BANDL.2017.04.006
15. Hamada S., Ogawa I., Yamasaki M., Kiyama Y., Kassai H., Watabe A.M., et al. The glutamate receptor GluN2 subunit regulates synaptic trafficking of AMPA receptors in the neonatal mouse brain. Eur. J. Neurosci. 2014; 40(8): 3136-46. https://doi.org/10.1111/EJN.12682
16. Perrone S., Laschi E., Buonocore G. Oxidative stress biomarkers in the perinatal period: Diagnostic and prognostic value. Semin. Fetal Neonatal Med. 2020; 25(2): 101087. https://doi.org/10.1016/j.siny.2020.101087
17. Spaas J., van Veggel L., Schepers M., Tiane A., van Horssen J., Wilson D.M., et al. Oxidative stress and impaired oligodendrocyte precursor cell differentiation in neurological disorders. Cell. Mol. Life Sci. 2021; 78(10): 4615-37. https://doi.org/10.1007/S00018-021-03802-0
18. Ohtaka-Maruyama C. Subplate neurons as an organizer of mammalian neocortical development. Front. Neuroanat. 2020; 14: 8. https://doi.org/10.3389/fnana.2020.00008
19. Hu B.R., Liu C.L., Ouyang Y., Blomgren K., Siesjö B.K. Involvement of caspase-3 in cell death after hypoxia-ischemia declines during brain maturation. J. Cereb. Blood Flow Metab. 2000; 20(9): 1294-300. https://doi.org/10.1097/00004647-200009000-00003
20. Mineyko A., Nettel-Aguirre A., de Jesus P., Benseler S., Yusuf K., Narendran A., et al. Association of neonatal inflammatory markers and perinatal stroke subtypes. Neurology. 2020; 95(9): e1163-73. https://doi.org/10.1212/WNL.0000000000010309
21. Fernández-López D., Faustino J., Klibanov A.L., Derugin N., Blanchard E., Simon F., et al. Microglial cells prevent hemorrhage in neonatal focal arterial stroke. J. Neurosci. 2016; 36(10): 2881-93. https://doi.org/10.1523/jneurosci.0140-15.2016
22. Fernández-López D., Faustino J., Daneman R., Zhou L., Lee S.Y., Derugin N., et al. Blood-brain barrier permeability is increased after acute adult stroke but not neonatal stroke in the rat. J. Neurosci. 2012; 32(28): 9588. https://doi.org/10.1523/JNEUROSCI.5977-11.2012
23. Langen U.H., Ayloo S., Gu C. Development and cell biology of the blood-brain barrier. Annu. Rev. Cell Dev. Biol. 2019; 35: 591-613. https://doi.org/10.1146/annurev-cellbio-100617-062608
24. Fajardo-Fregoso B.F., Castañeda-Cabral J.L., Beas-Zárate C., Ureña-Guerrero M.E. Neonatal excitotoxicity modifies blood-brain barrier properties increasing its susceptibility to hypertonic shock in adulthood.Int. J. Dev. Neurosci. 2020; 80(4): 335-46. https://doi.org/10.1002/JDN.10027
25. Yang Z., Covey M.V., Bitel C.L., Ni L., Jonakait G.M., Levison S.W. Sustained neocortical neurogenesis after neonatal hypoxic/ischemic injury. Ann. Neurol. 2007; 61(3): 199-208. https://doi.org/10.1002/ana.21068
26. Fernández-López D., Faustino J., Derugin N., Vexler Z.S. Acute and chronic vascular responses to experimental focal arterial stroke in the neonate rat. Transl. Stroke Res. 2013; 4(2): 179. https://doi.org/10.1007/S12975-012-0214-5
27. Zhang S.Y., Jeffers M.S., Lagace D.C., Kirton A., Silasi G. Developmental and interventional plasticity of motor maps after perinatal stroke. J. Neurosci. 2021; 41(28): 6157-72. https://doi.org/10.1523/JNEUROSCI.3185-20.2021
28. Zewdie E., Damji O., Ciechanski P., Seeger T., Kirton A. Contralesional corticomotor neurophysiology in hemiparetic children with perinatal stroke: developmental plasticity and clinical function. Neurorehabil. Neural Repair. 2017; 31(3): 261-71. https://doi.org/10.1177/1545968316680485
29. Craig B.T., Olsen C., Mah S., Carlson H.L., Wei X.C., Kirton A. Crossed cerebellar atrophy in perinatal stroke. Stroke. 2019; 50(1): 175-7. https://doi.org/10.1161/strokeaha.118.022423
30. Craig B.T., Carlson H.L., Kirton A. Thalamic diaschisis following perinatal stroke is associated with clinical disability. Neuroimage Clin. 2019; 21: 101660. https://doi.org/10.1016/J.NICL.2019.101660
31. Titomanlio L., Fernández-López D., Manganozzi L., Moretti R., Vexler Z.S., Gressens P. Pathophysiology and neuroprotection of global and focal perinatal brain injury: lessons from animal models. Pediatr. Neurol. 2015; 52(6): 566-84. https://doi.org/10.1016/j.pediatrneurol.2015.01.016
32. Sporns P.B., Fullerton H.J., Lee S., Kirton A., Wildgruber M. Current treatment for childhood arterial ischaemic stroke. Lancet Child Adolesc. Heal. 2021; 5(11): 825-36. https://doi.org/10.1016/S2352-4642(21)00167-X
33. Vandamme T.F. Rodent models for human diseases. Eur. J. Pharmacol. 2015; 759: 84-9. https://doi.org/10.1016/j.ejphar.2015.03.046
34. Eyre J.A. Corticospinal tract development and its plasticity after perinatal injury. Neurosci. Biobehav. Rev. 2007; 31(8): 1136-49. https://doi.org/10.1016/j.neubiorev.2007.05.011
35. Mitsuie T., Nakamura S., Htun Y., Nakao Y., Arioka M., Koyano K., et al. Cerebral blood volume increment after resuscitation measured by near-infrared time-resolved spectroscopy can estimate degree of hypoxic-ischemic insult in newborn piglets. Sci. Rep. 2021; 11(1): 1-10. https://doi.org/10.1038/s41598-021-92586-1
36. Robertson N.J., Meehan C., Martinello K.A., Avdic-Belltheus A., Boggini T., Mutshiya T., et al. Human umbilical cord mesenchymal stromal cells as an adjunct therapy with therapeutic hypothermia in a piglet model of perinatal asphyxia. Cytotherapy. 2021; 23(6): 521-35. https://doi.org/10.1016/j.jcyt.2020.10.005
37. Rice J.E., Vannucci R.C., Brierley J.B. The influence of immaturity on hypoxic-ischemic brain damage in the rat. Ann. Neurol. 1981; 9(2): 131-41. https://doi.org/10.1002/ana.410090206
38. Hamdy N., Eide S., Sun H.S., Feng Z.P. Animal models for neonatal brain injury induced by hypoxic ischemic conditions in rodents. Exp. Neurol. 2020; 334: 113457. https://doi.org/10.1016/j.expneurol.2020.113457
39. Vannucci R.C., Vannucci S.J. A model of perinatal hypoxic-ischemic brain damage. Ann. N.Y. Acad. Sci. 1997; 835: 234-49. https://doi.org/10.1111/J.1749-6632.1997.TB48634.X
40. Alexander M., Garbus H., Smith A.L., Rosenkrantz T.S., Fitch R.H. Behavioral and histological outcomes following neonatal HI injury in a preterm (P3) and term (P7) rodent model. Behav. Brain Res. 2014; 259: 85-96. https://doi.org/10.1016/J.BBR.2013.10.038
41. Ek C.J., D’angelo B., Baburamani A.A., Lehner C., Leverin A.L., Smith P.L.P., et al. Brain barrier properties and cerebral blood flow in neonatal mice exposed to cerebral hypoxia-ischemia. J. Cereb. Blood Flow Metab. 2015; 35(5): 818-27. https://doi.org/10.1038/jcbfm.2014.255
42. Edwards A.B., Feindel K.W., Cross J.L., Anderton R.S., Clark V.W., Knuckey N.W., et al. Modification to the Rice-Vannucci perinatal hypoxic-ischaemic encephalopathy model in the P7 rat improves the reliability of cerebral infarct development after 48 hours. J. Neurosci. Methods. 2017; 288: 62-71. https://doi.org/10.1016/j.jneumeth.2017.06.016
43. Ashwal S., Cole D.J., Osborne S., Osborne T.N., Pearce W.J. A new model of neonatal stroke: Reversible middle cerebral artery occlusion in the rat pup. Pediatr. Neurol. 1995; 12(3): 191-6. https://doi.org/10.1016/0887-8994(95)00006-2
44. Larpthaveesarp A., Gonzalez F.F. Transient middle cerebral artery occlusion model of neonatal stroke in P10 rats. J. Vis. Exp. 2017; 2017(122): e54830. https://doi.org/10.3791/54830
45. Derugin N., Ferriero D.M., Vexler Z.S. Neonatal reversible focal cerebral ischemia: a new model. Neurosci. Res. 1998; 32(4): 349-53. https://doi.org/10.1016/S0168-0102(98)00096-0
46. Brima T., Mikulecká A., Otáhal J. Impacts of perinatal induced photothrombotic stroke on sensorimotor performance in adult rats. Physiol. Res. 2013; 62(1): 85-94. https://doi.org/10.33549/physiolres.932447
47. Chumak T., Lecuyer M.J., Nilsson A.K., Faustino J., Ardalan M., Svedin P., et al. Maternal n-3 polyunsaturated fatty acid enriched diet commands fatty acid composition in postnatal brain and protects from neonatal arterial focal stroke. Transl. Stroke Res. 2021; 13, 449-46. https://doi.org/10.1007/s12975-021-00947-9
48. Renolleau S., Aggoun-Zouaoui D., Ben-Ari Y., Charriaut-Marlangue C.A. Model of transient unilateral focal ischemia with reperfusion in the P7 neonatal rat. Stroke. 1998; 29(7): 1454-61. https://doi.org/10.1161/01.STR.29.7.1454
49. Tsuji M., Ohshima M., Taguchi A., Kasahara Y., Ikeda T., Matsuyama T. A novel reproducible model of neonatal stroke in mice: Comparison with a hypoxia-ischemia model. Exp. Neurol. 2013; 247: 218-25. https://doi.org/10.1016/j.expneurol.2013.04.015
50. Tanaka E., Ogawa Y., Mukai T., Sato Y., Hamazaki T., Nagamura-Inoue T., et al. Dose-dependent effect of intravenous administration of human umbilical cord-derived mesenchymal stem cells in neonatal stroke mice. Front. Neurol. 2018; 9: 133. https://doi.org/10.3389/fneur.2018.00133
51. Faustino J.V., Wang X., Johnson C.E., Klibanov A., Derugin N., Wendland M.F., et al. Neurobiology of disease microglial cells contribute to endogenous brain defenses after acute neonatal focal stroke. J. Neurosci. 2011; 31(36): 12992-3001. https://doi.org/10.1523/jneurosci.2102-11.2011
52. Ceprián M., Jiménez-Sánchez L., Vargas C., Barata L., Hind W., Martínez-Orgado J. Cannabidiol reduces brain damage and improves functional recovery in a neonatal rat model of arterial ischemic stroke. Neuropharmacology. 2017; 116: 151-9. https://doi.org/10.1016/j.neuropharm.2016.12.017
53. Jia J.M., Peng C., Wang Y., Zheng J., Ge W.P. Control of occlusion of middle cerebral artery in perinatal and neonatal mice with magnetic force. Mol. Brain. 2018; 11(1): 47. https://doi.org/10.1186/S13041-018-0389-0/figures/6
54. Watson B.D., Dietrich W.D., Busto R., Wachtel M.S., Ginsberg M.D. Induction of reproducible brain infarction by photochemically initiated thrombosis. Ann. Neurol. 1985; 17(5): 497-504. https://doi.org/10.1002/ana.410170513
55. Maxwell K.A., Dyck R.H. Induction of reproducible focal ischemic lesions in neonatal mice by photothrombosis. Dev. Neurosci. 2005; 27(2-4): 121-6. https://doi.org/10.1159/000085983
56. Tuor U.I., Qiao M., Sule M., Morgunov M., Foniok T. Magnetic resonance imaging of ischemic injury produced by varying severities of photothrombosis differs in neonatal and adult brain. NMR Biomed. 2016; 29(12): 1700-8. https://doi.org/10.1002/nbm.3626
57. Nakayama H., Dalton D.W., Watson B.D., Busto R., Ginsberg M.D. Journal of cerebral blood flow and metabolism photo thrombotic occlusion of rat middle cerebral artery: histopathological and hemodynamic sequelae of acute recanalization. J. Cereb. Blood Flow Metab. 1988; 8(3): 357-66. https://doi.org/10.1038/jcbfm.1988.71
58. Watson B.D., Prado R., Veloso A., Brunschwig J.P., Dietrich W.D. Cerebral blood flow restoration and reperfusion injury after ultraviolet laser-facilitated middle cerebral artery recanalization in rat thrombotic stroke. Stroke. 2002; 33(2): 428-34. https://doi.org/10.1161/hs0202.102730
59. Yi Y.Y., Shin H.J., Choi S.G., Kang J.W., Song H.J., Kim S.K., et al. Preventive effects of neuroprotective agents in a neonatal rat of photothrombotic stroke model.Int. J. Mol. Sci. 2020; 21(10): 3703. https://doi.org/10.3390/ijms21103703
60. Gennaro M., Mattiello A., Pizzorusso T. Rodent models of developmental ischemic stroke for translational research: Strengths and weaknesses. Neural. Plast. 2019; 2019: 5089321. https://doi.org/10.1155/2019/5089321
61. Hillman E.M.C. Coupling mechanism and significance of the BOLD Signal: A status report. Annu. Rev. Neurosci. 2014; 37: 161-81. https://doi.org/10.1146/annurev-neuro-071013-014111
62. Hillman E.M.C. Optical brain imaging in vivo: techniques and applications from animal to man. J. Biomed. Opt. 2007; 12(5): 051402. https://doi.org/10.1117/1.2789693
63. White B.R., Padawer-Curry J.A., Cohen A.S., Licht D.J., Yodh A.G. Brain segmentation, spatial censoring, and averaging techniques for optical functional connectivity imaging in mice. Biomed. Opt. Express. 2019; 10(11): 5952-73. https://doi.org/10.1364/boe.10.005952
64. Ma Y., Shaik M.A., Kim S.H., Kozberg M.G., Thibodeaux D.N., Zhao H.T., et al. Wide-field optical mapping of neural activity and brain haemodynamics: considerations and novel approaches. Philos. Trans. R. Soc. B Biol. Sci. 2016; 371(1705): 20150360. https://doi.org/10.1098/rstb.2015.0360
65. Tian L., Hires S.A., Mao T., Huber D., Chiappe M.E., Chalasani S.H., et al. Imaging neural activity in worms, flies and mice with improved GCaMP calcium indicators. Nat. Methods. 2009; 6(12): 875-81. https://doi.org/10.1038/nmeth.1398
66. West S.L., Aronson J.D., Popa L.S., Feller K.D., Carter R.E., Chiesl W.M., et al. Wide-field calcium imaging of dynamic cortical networks during locomotion. Cereb Cortex. 2021; bhab373. https://doi.org/10.1093/cercor/bhab373
67. Cross C.M., Santos L.M., Whiteley N., Luyt K., Ashby M.C. Early functional connectivity in the developing sensorimotor network that is independent of sensory experience. bioRxiv. 2021; 2021.06.14.448057. https://doi.org/10.1101/2021.06.14.448057
68. Kozberg M.G., Ma Y., Shaik M.A., Kim S.H., Hillman E.M.C. Rapid postnatal expansion of neural networks occurs in an environment of altered neurovascular and neurometabolic coupling. J. Neurosci. 2016; 36(25): 6704-17. https://doi.org/10.1523/jneurosci.2363-15.2016
69. Murphy T.H., Corbett D. Plasticity during stroke recovery: from synapse to behaviour. Nat. Rev. Neurosci. 2009; 10(12): 861-72. https://doi.org/10.1038/nrn2735
70. Winship I.R., Murphy T.H. In vivo calcium imaging reveals functional rewiring of single somatosensory neurons after stroke. J. Neurosci. 2008; 28(26): 6592-606. https://doi.org/10.1523/jneurosci.0622-08.200
Рецензия
Для цитирования:
Лизунова Н.В., Кислухина Е.Н., Сурин А.М. Перинатальный инсульт: моделирование и возможности нейровизуализации. Российский педиатрический журнал. 2022;25(2):128-138. https://doi.org/10.46563/1560-9561-2022-25-2-128-138. EDN: zxreyr
For citation:
Lizunova N.V., Kislukhina E.N., Surin A.M. Perinatal stroke: modelling and the potential of neurovisualization. Russian Pediatric Journal. 2022;25(2):128-138. (In Russ.) https://doi.org/10.46563/1560-9561-2022-25-2-128-138. EDN: zxreyr